Nach den Ereignissen von Heart of the Swarm sucht Zeratul nach dem letzten Fragment der Xel’Naga-Prophezeiung. Um dieses zu finden, reist Zeratul in eine Terranerstation, in der er von Talis empfangen wird. Talis erklärt, dass dort mit Protoss experimentiert wird und sie Zeratuls Hilfe benötigt. Bei der Ankunft auf der Terranerstation begegnet Zeratul Kerrigan, die ebenfalls wie er die Station zerstören möchte, da dort auch mit Zerg experimentiert wird. Beide schaffen es, die Experimente zu stoppen und die Lage von Amons Auferstehung zu erfahren. Zeratul reist auf den Planeten Atrias, wo sich ein Xel’Naga-Tempel befindet. Er bekämpft die dort lebenden Tal’darim, die Amon vergöttern und den Tempel bewachen. Hochlord Ma’lash, der Anführer der Tal’darim, kann mit Amon durch ein Artefakt kommunizieren. Zeratul zerstört dieses Artefakt, kann die Tal’darim zurückdrängen und schafft es in den Tempel. Innerhalb des Tempels gerät er jedoch durch die Macht Amons in höchste Gefahr und kann nur entkommen, da sich Talis für ihn opfert. Dennoch konnte Zeratul das letzte Fragment der Xel’Naga-Prophezeiung finden und macht sich mit diesem auf den Weg zu Artanis.

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Heart of the Swarm knüpft direkt an Wings of Liberty an. Kronprinz Valerian Mengsk führt Tests an Sarah Kerrigan durch, um herauszufinden, ob sie noch Zerg kontrollieren kann. Jim Raynor ist verzweifelt, da Kerrigan nur daran denkt, Rache an Mengsk zu üben. Kerrigan greift danach die Anlage an, um Valerian die Macht der Zerg zu demonstrieren. Daraufhin wird die Anlage von der Liga angegriffen, denn die Liga will Kerrigan und Raynor töten. Valerian und Kerrigan können von der Anlage auf die Hyperion, das Schiff von Raynor, entkommen, aber Raynor bleibt in der Anlage zurück. An Bord der Hyperion erkennt Valerian, dass sein Vater jedes Opfer bringen würde, um Kerrigan und Raynor zu töten. Matt Horner, der Kapitän der Hyperion, gibt den Befehl zum Rückzug, während Kerrigan mit ihrem eigenen Schiff selbst aufbricht, um Raynor zu finden. An Bord ihres Schiffes sieht sie eine Nachrichtensendung, die behauptet, dass Raynor gefangen genommen und hingerichtet wurde.

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Vier Jahre sind seit dem Brood War vergangen. Die neue terranische Liga ist nun die dominierende Macht im gesamten Koprulu Sektor. Verschiedene Nachrichtensendungen zeigen, dass Rebellen, die die terranische Liga stürzen wollen, gejagt werden. Kerrigan, die Königin der Klingen und somit die Anführerin der Zerg, versammelt den gesamten Zergschwarm auf Char. Daraufhin ziehen sich die Zerg jedoch aus unbekannten Gründen zurück. Auch die Protoss halten sich im Hintergrund. Im Koprulu Sektor herrscht somit anscheinend Frieden.
Jim Raynor, ein Terraner, bestreitet mit seinen Männern, den „Raynor’s Raiders“, einen Privatfeldzug gegen Arcturus Mengsk, den Imperator der neuen terranischen Liga. Er ist wütend auf Mengsk, da dieser Kerrigan bei dem Kampf in Neu–Gettysburg seiner Macht Willen zurückließ. So wurde Kerrigan von den Zerg angegriffen, verschleppt und zu der Königin der Klingen gemacht. Kerrigan war außerdem Raynors frühere Geliebte, als sie noch eine Terranerin war. Bei seinem Kampf gegen Mengsk stößt er auch auf einen alten Kameraden namens Tychus Findlay. Die zwei Terraner haben gemeinsam einiges durchgestanden, am Ende landete Tychus allerdings für neun Jahre im Gefängnis. Er wurde von Mengsk entlassen, allerdings unter der Bedingung, dass er den Auftrag übernimmt, Kerrigan zu töten. Um seine Loyalität sicherzustellen, wird er an einen Space-Marine-Kampfanzug gebunden, der ihn töten wird, falls er seinem Auftrag nicht nachkommt. Dies verheimlicht er natürlich, allen voran vor Raynor.

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Die Geschichte spielt im Jahr 2531 und damit 20 Jahre vor den Ereignissen in Halo: Kampf um die Zukunft. Die Kampagne beginnt auf dem Planeten Harvest, auf welchem fünf Jahre zuvor die Allianz das erste Mal gesichtet wurde. Nach der Rückeroberung des Planeten wird das Versorgungs- und Kolonieschiff Spirit of Fire wegen erneuter Allianz-Aktivitäten nach Harvest geschickt. Schnell wird klar, dass die Allianz auf der Suche nach einem sogenannten „Blutsväter-Relikt“ ist. Unter Leitung von Sergeant Forge erobern die Marines des UNSC das Relikt, welches die Allianz in die Luft sprengen wollte. Captain James Gregory Cutter schickt daraufhin die Professorin Ellen Anders, eine Expertin für exobiologische Zivilisationen, zur Ausgrabungsstätte. Es stellt sich heraus, dass es sich um einen Kartenraum handelt. Die Allianz versuchte unter der Führung des Gebieters Ripa ‚Moramee, die Menschen im Relikt zu töten, was ihnen aber nicht gelang.

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